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奈良時代の国分寺の所在地は不明ですが、現在、直江津にある五智国分寺は、永禄5年（1562）に上杉謙信公によって再興されたと伝えられ、江戸時代には幕府から厚い保護を受けていました。
本堂は、平成9年（1997）に古式に則り再建されたものです。
境内には、三重塔や親鸞聖人の配所であった竹之内草庵などがあります。